Hellboy bliver sendt til England for at hjælpe de lokale monster-jægere med at få has på tre kæmper, der pludselig er vakt til live. Det viser sig imidlertid, at langt ældre ondskab også er vendt tilbage; selveste Nimue, Bloddronningen, der næsten besejrede Kong Arthur. Med hende vækkes også en oldgammel profeti til live – en profeti om en dæmon, der skal sætte gang i Dommedag.
